Cet article fait partie du thème de recherche « Utilisation des antimicrobiens, résistance aux antimicrobiens et microbiome des animaux destinés à l’alimentation ». Voir les 13 articles.
Les acides organiques restent très demandés comme additifs dans l'alimentation animale. À ce jour, l'accent a été mis sur la sécurité alimentaire, et plus particulièrement sur la réduction de l'incidence des pathogènes d'origine alimentaire chez la volaille et les autres animaux. Plusieurs acides organiques sont actuellement à l'étude ou déjà commercialisés. Parmi les nombreux acides organiques ayant fait l'objet d'études approfondies, l'acide formique est l'un d'eux. Il est ajouté à l'alimentation des volailles afin de limiter la présence de Salmonella et d'autres pathogènes d'origine alimentaire dans l'aliment et dans le tractus gastro-intestinal après ingestion. À mesure que l'on comprend mieux l'efficacité et l'impact de l'acide formique sur l'hôte et les pathogènes d'origine alimentaire, il apparaît clairement que sa présence peut déclencher des mécanismes spécifiques chez Salmonella. Cette réponse peut se complexifier lorsque l'acide formique pénètre dans le tractus gastro-intestinal et interagit non seulement avec Salmonella qui le colonise déjà, mais aussi avec la flore microbienne intestinale. Cette revue examinera les résultats actuels et les perspectives de recherche future sur le microbiome des volailles et des aliments traités à l'acide formique.
En production animale, tant pour le bétail que pour la volaille, l'enjeu est d'élaborer des stratégies de gestion optimisant la croissance et la productivité tout en limitant les risques pour la sécurité alimentaire. Historiquement, l'administration d'antibiotiques à des concentrations subthérapeutiques a amélioré la santé, le bien-être et la productivité des animaux (1–3). Du point de vue du mécanisme d'action, il a été proposé que les antibiotiques administrés à des concentrations subinhibitrices modulent les réponses de l'hôte en agissant sur la flore gastro-intestinale et, par conséquent, sur ses interactions avec l'hôte (3). Cependant, les préoccupations persistantes concernant la propagation potentielle d'agents pathogènes d'origine alimentaire résistants aux antibiotiques et leur association potentielle avec des infections résistantes aux antibiotiques chez l'humain ont conduit à l'abandon progressif de l'utilisation des antibiotiques chez les animaux destinés à la consommation (4–8). Par conséquent, le développement d'additifs et d'améliorants alimentaires répondant à au moins certaines de ces exigences (amélioration de la santé, du bien-être et de la productivité des animaux) présente un grand intérêt, tant du point de vue de la recherche académique que du développement commercial (5, 9). Divers additifs alimentaires commerciaux sont désormais disponibles sur le marché de l'alimentation animale, notamment les probiotiques, les prébiotiques, les huiles essentielles et les composés apparentés issus de diverses sources végétales, ainsi que des substances chimiques telles que les aldéhydes (10–14). D’autres additifs alimentaires commerciaux couramment utilisés dans la volaille comprennent les bactériophages, l’oxyde de zinc, les enzymes exogènes, les produits d’exclusion compétitive et les composés acides (15, 16).
Parmi les additifs chimiques existants pour l'alimentation animale, les aldéhydes et les acides organiques sont historiquement les composés les plus étudiés et utilisés (12, 17-21). Les acides organiques, en particulier les acides gras à chaîne courte (AGCC), sont des antagonistes reconnus des bactéries pathogènes. Ces acides organiques sont utilisés comme additifs alimentaires non seulement pour limiter la présence de pathogènes dans la matrice alimentaire, mais aussi pour exercer des effets actifs sur la fonction gastro-intestinale (17, 20-24). De plus, les AGCC sont produits par fermentation par la flore intestinale dans le tube digestif et joueraient un rôle mécanistique dans la capacité de certains probiotiques et prébiotiques à contrer les pathogènes ingérés dans le tube digestif (21, 23, 25).
Au fil des années, divers acides gras à chaîne courte (AGCC) ont suscité un vif intérêt en tant qu'additifs alimentaires. En particulier, le propionate, le butyrate et le formiate ont fait l'objet de nombreuses études et applications commerciales (17, 20, 21, 23, 24, 26). Si les premières études se sont concentrées sur la maîtrise des pathogènes d'origine alimentaire dans l'alimentation animale, les études plus récentes se sont orientées vers l'amélioration globale des performances zootechniques et de la santé gastro-intestinale (20, 21, 24). L'acétate, le propionate et le butyrate ont également suscité un grand intérêt en tant qu'additifs alimentaires à base d'acides organiques, parmi lesquels l'acide formique se révèle un candidat prometteur (21, 23). L'attention s'est principalement portée sur les aspects liés à la sécurité alimentaire de l'acide formique, notamment la réduction de l'incidence des pathogènes d'origine alimentaire dans l'alimentation animale. Toutefois, d'autres utilisations potentielles sont également envisagées. L'objectif général de cette revue est d'examiner l'historique et l'état actuel de l'acide formique en tant qu'améliorant pour l'alimentation animale (Figure 1). Dans cette étude, nous examinerons le mécanisme antibactérien de l'acide formique. De plus, nous étudierons ses effets sur le bétail et la volaille et discuterons des méthodes possibles pour améliorer son efficacité.
Figure 1. Carte mentale des sujets abordés dans cette revue. Plus précisément, les objectifs généraux suivants ont été privilégiés : décrire l’historique et l’état actuel de l’acide formique comme améliorant l’alimentation animale, ses mécanismes antimicrobiens et l’impact de son utilisation sur la santé des animaux et des volailles, ainsi que les méthodes potentielles pour améliorer son efficacité.
La production d'aliments pour le bétail et la volaille est une opération complexe qui comprend de multiples étapes, notamment le traitement physique des céréales (par exemple, le broyage pour réduire la taille des particules), le traitement thermique pour la granulation et l'ajout de divers nutriments à la ration en fonction des besoins nutritionnels spécifiques de l'animal (27). Compte tenu de cette complexité, il n'est pas surprenant que la transformation des aliments expose les céréales à divers facteurs environnementaux avant leur arrivée à l'usine d'aliments, pendant le broyage, puis lors du transport et de la distribution dans les rations composées (9, 21, 28). Ainsi, au fil des années, un groupe très diversifié de micro-organismes a été identifié dans les aliments, comprenant non seulement des bactéries, mais aussi des bactériophages, des champignons et des levures (9, 21, 28-31). Certains de ces contaminants, comme certains champignons, peuvent produire des mycotoxines qui présentent des risques pour la santé des animaux (32-35).
Les populations bactériennes peuvent être relativement diversifiées et dépendent, dans une certaine mesure, des méthodes utilisées pour l'isolement et l'identification des micro-organismes, ainsi que de la provenance de l'échantillon. Par exemple, le profil de composition microbienne peut différer avant le traitement thermique associé à la granulation (36). Bien que les méthodes classiques de culture et d'ensemencement sur plaque aient fourni certaines informations, l'application récente du séquençage de nouvelle génération (SNG) basé sur le gène de l'ARNr 16S a permis une évaluation plus complète du microbiome des fourrages (9). Lorsque Solanki et al. (37) ont examiné le microbiome bactérien de grains de blé stockés pendant un certain temps en présence de phosphine, un fumigant insecticide, ils ont constaté que ce microbiome était plus diversifié après la récolte et après trois mois de stockage. De plus, Solanki et al. (37) (37) ont démontré que les Proteobacteria, les Firmicutes, les Actinobacteria, les Bacteroidetes et les Planctomyces étaient les phyla dominants dans les grains de blé, les genres Bacillus, Erwinia et Pseudomonas les genres dominants, et les Enterobacteriaceae une proportion mineure. Sur la base de comparaisons taxonomiques, ils ont conclu que la fumigation à la phosphine modifiait significativement les populations bactériennes mais n'affectait pas la diversité fongique.
Solanki et al. (37) ont montré que les aliments pour animaux peuvent contenir des pathogènes d'origine alimentaire susceptibles d'entraîner des problèmes de santé publique, en se basant sur la détection d'entérobactéries dans le microbiome. Des pathogènes d'origine alimentaire tels que Clostridium perfringens, Clostridium botulinum, Salmonella, Campylobacter, Escherichia coli O157:H7 et Listeria monocytogenes ont été associés aux aliments pour animaux et à l'ensilage (9, 31, 38). La persistance d'autres pathogènes d'origine alimentaire dans les aliments pour animaux et volailles est actuellement inconnue. Ge et al. (39) ont analysé plus de 200 ingrédients d'aliments pour animaux et ont isolé Salmonella, E. coli et des entérocoques, mais n'ont pas détecté E. coli O157:H7 ni Campylobacter. Cependant, des matrices telles que les aliments secs peuvent constituer une source d'E. coli pathogène. Pour retracer l'origine d'une épidémie de 2016 d'Escherichia coli productrice de toxine Shiga (STEC) des sérogroupes O121 et O26 associée à des maladies humaines, Crowe et al. (40) ont utilisé le séquençage du génome entier afin de comparer des isolats cliniques à des isolats provenant de produits alimentaires. Sur la base de cette comparaison, ils ont conclu que la source probable était de la farine de blé crue à faible teneur en humidité provenant de minoteries. La faible teneur en humidité de la farine de blé suggère que les STEC peuvent également survivre dans les aliments pour animaux à faible teneur en humidité. Cependant, comme le notent Crowe et al. (40), l'isolement des STEC à partir d'échantillons de farine est difficile et nécessite des méthodes de séparation immunomagnétiques pour récupérer un nombre suffisant de cellules bactériennes. Des processus diagnostiques similaires peuvent également compliquer la détection et l'isolement de pathogènes d'origine alimentaire rares dans les aliments pour animaux. La difficulté de détection peut également être due à la longue persistance de ces pathogènes dans les matrices à faible teneur en humidité. Forghani et al. (41) a démontré que la farine de blé stockée à température ambiante et inoculée avec un mélange de sérogroupes d'Escherichia coli entérohémorragique (EHEC) O45, O121 et O145 et de Salmonella (S. Typhimurium, S. Agona, S. Enteritidis et S. Anatum) était quantifiable à 84 et 112 jours et toujours détectable à 24 et 52 semaines.
Historiquement, Campylobacter n'a jamais été isolé des aliments pour animaux et volailles par les méthodes de culture traditionnelles (38, 39), bien qu'il soit facilement isolé du tractus gastro-intestinal des volailles et des produits avicoles (42, 43). Cependant, les aliments présentent toujours des avantages en tant que source potentielle. Par exemple, Alves et al. (44) ont démontré que l'inoculation d'aliments pour poulets de chair avec C. jejuni, suivie d'un stockage à deux températures différentes pendant 3 ou 5 jours, entraînait la récupération de C. jejuni viables et, dans certains cas, même leur prolifération. Ils ont conclu que C. jejuni peut survivre dans les aliments pour volailles et, par conséquent, constituer une source potentielle d'infection pour les poulets.
La contamination des aliments pour animaux et volailles par Salmonella a fait l'objet de nombreuses études et demeure un axe prioritaire des efforts actuels visant à développer des méthodes de détection spécifiques à l'alimentation animale et à trouver des mesures de contrôle plus efficaces (12, 26, 30, 45-53). Au fil des années, de nombreuses études ont examiné l'isolement et la caractérisation de Salmonella dans divers établissements et usines d'aliments pour animaux (38, 39, 54-61). Globalement, ces études indiquent que Salmonella peut être isolée à partir de divers ingrédients, sources et types d'aliments, ainsi que lors des différentes étapes de fabrication. Les taux de prévalence et les sérotypes prédominants de Salmonella isolés varient également. Par exemple, Li et al. (57) ont confirmé la présence de Salmonella spp. Elle a été détectée dans 12,5 % des 2 058 échantillons prélevés sur des aliments complets pour animaux, des ingrédients pour aliments pour animaux, des aliments pour animaux de compagnie, des friandises pour animaux de compagnie et des compléments alimentaires pour animaux de compagnie au cours de la période de collecte de données de 2002 à 2009. De plus, les sérotypes les plus fréquemment détectés dans les 12,5 % d'échantillons de Salmonella positifs étaient S. Senftenberg et S. Montevideo (57). Dans une étude menée au Texas sur des aliments prêts à consommer et des sous-produits d'aliments pour animaux, Hsieh et al. (58) ont rapporté que la prévalence la plus élevée de Salmonella se trouvait dans la farine de poisson, suivie des protéines animales, S. Mbanka et S. Montevideo étant les sérotypes les plus courants. Les usines d'aliments pour animaux présentent également plusieurs points potentiels de contamination lors du mélange et de l'ajout des ingrédients (9, 56, 61). Magossi et al. (61) ont démontré que de multiples contaminations peuvent survenir lors de la production d'aliments pour animaux aux États-Unis. En effet, ils ont trouvé au moins une culture positive à Salmonella dans 11 usines d'aliments pour animaux (12 sites d'échantillonnage au total) réparties dans huit États américains. Compte tenu du risque de contamination par Salmonella lors de la manipulation, du transport et de l'alimentation quotidienne des aliments pour animaux, il n'est pas surprenant que des efforts importants soient déployés pour développer des additifs alimentaires capables de réduire et de maintenir de faibles niveaux de contamination microbienne tout au long du cycle de production animale.
On connaît peu de choses sur le mécanisme de la réponse spécifique de Salmonella à l'acide formique. Cependant, Huang et al. (62) ont montré que l'acide formique est présent dans l'intestin grêle des mammifères et que les Salmonella spp. sont capables de le produire. Huang et al. (62) ont utilisé une série de mutants de délétion de voies métaboliques clés pour détecter l'expression des gènes de virulence de Salmonella et ont constaté que le formiate peut agir comme un signal diffusible induisant l'invasion des cellules épithéliales Hep-2 par Salmonella. Plus récemment, Liu et al. (63) ont isolé un transporteur de formiate, FocA, chez Salmonella typhimurium. Ce transporteur fonctionne comme un canal spécifique au formiate à pH 7,0, mais peut également fonctionner comme un canal d'exportation passif à pH externe élevé ou comme un canal d'importation actif secondaire de formiate/ions hydrogène à pH faible. Toutefois, cette étude n'a porté que sur un seul sérotype de S. Typhimurium. La question de savoir si tous les sérotypes répondent à l'acide formique par des mécanismes similaires demeure. Il s'agit d'une question de recherche cruciale qui devra être abordée dans de futures études. Quels que soient les résultats, il demeure prudent d'utiliser plusieurs sérotypes de Salmonella, voire plusieurs souches de chaque sérotype, lors des expériences de criblage, afin d'élaborer des recommandations générales concernant l'utilisation de suppléments acides pour réduire les niveaux de Salmonella dans l'alimentation animale. Des approches plus récentes, telles que le recours au code-barres génétique pour coder les souches et distinguer différents sous-groupes d'un même sérotype (9, 64), permettent de déceler des différences plus subtiles susceptibles d'influencer les conclusions et l'interprétation des résultats.
La nature chimique et la forme dissociée du formiate peuvent également être importantes. Dans une série d'études, Beyer et al. (65-67) ont démontré que l'inhibition d'Enterococcus faecium, de Campylobacter jejuni et de Campylobacter coli était corrélée à la quantité d'acide formique dissocié et indépendante du pH ou de la concentration d'acide formique non dissocié. La forme chimique du formiate à laquelle les bactéries sont exposées semble également jouer un rôle important. Kovanda et al. (68) ont analysé plusieurs organismes Gram négatifs et Gram positifs et comparé les concentrations minimales inhibitrices (CMI) du formiate de sodium (500-25 000 mg/L) et d'un mélange de formiate de sodium et de formiate libre (40/60 m/v ; 10-10 000 mg/L). D’après les valeurs de CMI, le formiate de sodium s’est révélé inhibiteur uniquement contre Campylobacter jejuni, Clostridium perfringens, Streptococcus suis et Streptococcus pneumoniae, mais pas contre Escherichia coli, Salmonella typhimurium ni Enterococcus faecalis. En revanche, un mélange de formiate de sodium et de formiate de sodium libre s’est avéré inhibiteur contre tous les organismes, ce qui a conduit les auteurs à conclure que l’acide formique libre possède la plupart des propriétés antimicrobiennes. Il serait intéressant d’étudier différents ratios de ces deux formes chimiques afin de déterminer si l’intervalle des valeurs de CMI est corrélé à la concentration d’acide formique présente dans la formule mixte et à la réponse à l’acide formique pur.
Gomez-Garcia et al. (69) ont testé des combinaisons d'huiles essentielles et d'acides organiques (comme l'acide formique) contre plusieurs isolats d'Escherichia coli, de Salmonella et de Clostridium perfringens obtenus chez le porc. Ils ont évalué l'efficacité de six acides organiques, dont l'acide formique, et de six huiles essentielles contre ces isolats porcins, en utilisant le formaldéhyde comme témoin positif. Gomez-García et al. (69) ont déterminé la CMI50, la CMB50 et le rapport CMI50/CMB50 de l'acide formique contre Escherichia coli (600 et 2400 ppm, 4), Salmonella (600 et 2400 ppm, 4) et Clostridium perfringens (1200 et 2400 ppm, 2). Parmi ces composés, l'acide formique s'est révélé plus efficace que tous les autres acides organiques contre E. coli et Salmonella. (69) L’acide formique est efficace contre Escherichia coli et Salmonella en raison de sa petite taille moléculaire et de sa longue chaîne (70).
Beyer et al. ont analysé des souches de Campylobacter isolées de porcs (66) et des souches de Campylobacter jejuni isolées de volailles (67) et ont montré que l'acide formique se dissocie à des concentrations compatibles avec les CMI mesurées pour d'autres acides organiques. Cependant, la puissance relative de ces acides, y compris l'acide formique, a été remise en question car Campylobacter peut les utiliser comme substrats (66, 67). L'utilisation d'acides par C. jejuni n'est pas surprenante car il a été démontré que cette bactérie possède un métabolisme non glycolytique. Ainsi, C. jejuni a une capacité limitée de catabolisme des glucides et dépend de la gluconéogenèse à partir d'acides aminés et d'acides organiques pour la majeure partie de son métabolisme énergétique et de son activité biosynthétique (71, 72). Une étude préliminaire de Line et al. (73) ont utilisé une matrice phénotypique contenant 190 sources de carbone et ont montré que C. jejuni 11168(GS) peut utiliser des acides organiques comme sources de carbone, dont la plupart sont des intermédiaires du cycle de l'acide tricarboxylique. Des études complémentaires menées par Wagli et al. (74) à l'aide d'une matrice phénotypique d'utilisation du carbone ont montré que les souches de C. jejuni et d'E. coli examinées dans leur étude sont capables de croître sur des acides organiques comme source de carbone. Le formiate est le principal donneur d'électrons pour le métabolisme énergétique respiratoire de C. jejuni et, par conséquent, sa principale source d'énergie (71, 75). C. jejuni est capable d'utiliser le formiate comme donneur d'hydrogène via un complexe formiate déshydrogénase membranaire qui oxyde le formiate en dioxyde de carbone, protons et électrons et sert de donneur d'électrons pour la respiration (72).
L'acide formique est utilisé depuis longtemps comme agent antimicrobien dans l'alimentation animale, mais certains insectes peuvent également le produire comme substance de défense antimicrobienne. Rossini et al. (76) ont suggéré que l'acide formique pourrait être un constituant de la sève acide des fourmis décrites par Ray (77) il y a près de 350 ans. Depuis, notre compréhension de la production d'acide formique chez les fourmis et autres insectes s'est considérablement enrichie, et l'on sait désormais que ce processus fait partie d'un système complexe de défense toxinique chez les insectes (78). Divers groupes d'insectes, notamment les abeilles sans dard, les fourmis pointues (Hymenoptera : Apidae), les carabes (Galerita lecontei et G. janus), les fourmis sans dard (Formicinae) et certaines larves de papillons (Lepidoptera : Myrmecophaga), sont connus pour produire de l'acide formique comme substance de défense (76, 78-82).
Les fourmis sont sans doute les mieux caractérisées, car elles possèdent des acidocytes, des orifices spécialisés leur permettant de projeter un venin composé principalement d'acide formique (82). Elles utilisent la sérine comme précurseur et stockent de grandes quantités de formiate dans leurs glandes à venin, suffisamment isolées pour protéger les fourmis hôtes de la cytotoxicité du formiate jusqu'à sa projection (78, 83). L'acide formique qu'elles sécrètent peut : (1) servir de phéromone d'alarme pour attirer d'autres fourmis ; (2) constituer une substance chimique de défense contre les compétiteurs et les prédateurs ; et (3) agir comme agent antifongique et antibactérien lorsqu'il est combiné à la résine entrant dans la composition du nid (78, 82, 84-88). L'acide formique produit par les fourmis possède des propriétés antimicrobiennes, ce qui suggère qu'il pourrait être utilisé comme additif topique. Bruch et al. (88) l'ont démontré en ajoutant de l'acide formique synthétique à la résine, améliorant ainsi significativement son activité antifongique. Une autre preuve de l’efficacité de l’acide formique et de son utilité biologique est que les fourmiliers géants, qui sont incapables de produire de l’acide gastrique, consomment des fourmis contenant de l’acide formique pour se fournir de l’acide formique concentré comme acide digestif alternatif (89).
L'utilisation pratique de l'acide formique en agriculture est étudiée depuis de nombreuses années. Il peut notamment être utilisé comme additif dans l'alimentation animale et l'ensilage. Le formiate de sodium, sous forme solide et liquide, est considéré comme sûr pour toutes les espèces animales, les consommateurs et l'environnement (90). Selon cette évaluation (90), une concentration maximale de 10 000 mg d'équivalents d'acide formique/kg d'aliment est considérée comme sûre pour toutes les espèces animales, et une concentration maximale de 12 000 mg d'équivalents d'acide formique/kg d'aliment est considérée comme sûre pour les porcs. L'utilisation de l'acide formique comme améliorant de qualité pour l'alimentation animale est étudiée depuis de nombreuses années. Il présente un intérêt commercial en tant que conservateur d'ensilage et agent antimicrobien dans l'alimentation animale et avicole.
Les additifs chimiques, tels que les acides, ont toujours fait partie intégrante de la production d'ensilage et de la gestion de l'alimentation animale (91, 92). Borreani et al. (91) ont constaté que, pour obtenir une production optimale d'ensilage de haute qualité, il est nécessaire de maintenir la qualité du fourrage tout en conservant un maximum de matière sèche. Cette optimisation permet de minimiser les pertes à toutes les étapes du processus d'ensilage : depuis les conditions aérobies initiales dans le silo jusqu'à la fermentation, le stockage et la réouverture du silo pour la distribution. Les méthodes spécifiques d'optimisation de la production d'ensilage au champ et de sa fermentation ont été décrites en détail ailleurs (91, 93-95) et ne seront pas abordées ici. Le principal problème est la détérioration oxydative causée par les levures et les moisissures en présence d'oxygène dans l'ensilage (91, 92). C'est pourquoi des inoculants biologiques et des additifs chimiques ont été introduits pour contrer les effets néfastes de cette altération (91, 92). D’autres considérations relatives aux additifs pour ensilage incluent la limitation de la propagation des agents pathogènes qui peuvent être présents dans l’ensilage (par exemple, E. coli pathogène, Listeria et Salmonella) ainsi que des champignons producteurs de mycotoxines (96–98).
Mack et al. (92) ont classé les additifs acides en deux catégories. Les acides propionique, acétique, sorbique et benzoïque, par exemple, maintiennent la stabilité aérobie de l'ensilage distribué aux ruminants en limitant la croissance des levures et des moisissures (92). Mack et al. (92) ont distingué l'acide formique des autres acides et l'ont considéré comme un acidifiant direct inhibant les clostridies et les micro-organismes d'altération, tout en préservant l'intégrité des protéines de l'ensilage. En pratique, les sels sont les formes chimiques les plus couramment utilisées pour éviter les propriétés corrosives des acides sous forme non saline (91). De nombreux groupes de recherche ont également étudié l'acide formique comme additif acide pour l'ensilage. L'acide formique est reconnu pour son potentiel acidifiant rapide et son effet inhibiteur sur la croissance des micro-organismes nuisibles à l'ensilage, qui réduisent la teneur en protéines et en glucides hydrosolubles (99). C'est pourquoi He et al. (92) ont comparé l'acide formique à d'autres additifs acides dans l'ensilage. (100) ont démontré que l'acide formique pouvait inhiber Escherichia coli et abaisser le pH de l'ensilage. Des cultures bactériennes produisant de l'acide formique et de l'acide lactique ont également été ajoutées à l'ensilage pour stimuler l'acidification et la production d'acides organiques (101). En effet, Cooley et al. (101) ont constaté que lorsque l'ensilage était acidifié avec 3 % (p/v) d'acide formique, la production d'acides lactique et formique dépassait respectivement 800 et 1000 mg d'acide organique/100 g d'échantillon. Mack et al. (92) ont passé en revue la littérature scientifique sur les additifs pour ensilage, y compris les études publiées depuis 2000 portant sur l'acide formique et d'autres acides. Par conséquent, cette revue ne traitera pas en détail des études individuelles, mais résumera simplement quelques points clés concernant l'efficacité de l'acide formique comme additif chimique pour ensilage. L'acide formique, tamponné ou non, a été étudié et, dans la plupart des cas, Clostridium spp. Ses activités relatives (absorption des glucides, des protéines et du lactate, et excrétion du butyrate) tendent à diminuer, tandis que la production d'ammoniac et de butyrate diminue et que la rétention de matière sèche augmente (92). L'acide formique présente des limites, mais son utilisation comme additif pour ensilage, en association avec d'autres acides, semble permettre de pallier certains de ces problèmes (92).
L'acide formique peut inhiber les bactéries pathogènes présentant un risque pour la santé humaine. Par exemple, Pauly et Tam (102) ont inoculé de petits silos de laboratoire avec *Listeria monocytogenes* contenant trois niveaux différents de matière sèche (200, 430 et 540 g/kg) de ray-grass, puis ont ajouté de l'acide formique (3 ml/kg) ou des bactéries lactiques (8 × 10⁵/g) et des enzymes cellulolytiques. Ils ont observé que les deux traitements réduisaient *L. monocytogenes* à des niveaux indétectables dans l'ensilage à faible teneur en matière sèche (200 g/kg). Cependant, dans l'ensilage à teneur moyenne en matière sèche (430 g/kg), *L. monocytogenes* était encore détectable après 30 jours dans l'ensilage traité à l'acide formique. La réduction de *L. monocytogenes* semblait associée à un pH plus faible, à la présence d'acide lactique et à une concentration plus élevée d'acides non dissociés. Par exemple, Pauly et Tam (102) ont noté que les concentrations d'acide lactique et d'acides non dissociés combinés étaient particulièrement importantes, ce qui pourrait expliquer l'absence de réduction de *Listeria monocytogenes* observée dans les milieux traités à l'acide formique provenant d'ensilages à forte teneur en matière sèche. Des études similaires devraient être menées ultérieurement sur d'autres pathogènes courants de l'ensilage, tels que *Salmonella* et *Escherichia coli* pathogène. Une analyse plus complète de la séquence d'ADNr 16S de l'ensemble de la communauté microbienne de l'ensilage pourrait également permettre d'identifier les modifications de la population microbienne globale qui surviennent aux différentes étapes de la fermentation en présence d'acide formique (103). L'obtention de données sur le microbiome pourrait fournir un appui analytique pour mieux prédire la progression de la fermentation de l'ensilage et développer des combinaisons d'additifs optimales afin de maintenir une qualité d'ensilage élevée.
Dans les aliments pour animaux à base de céréales, l'acide formique est utilisé comme agent antimicrobien pour limiter la présence de pathogènes dans diverses matrices alimentaires dérivées des céréales, ainsi que dans certains ingrédients tels que les sous-produits animaux. Les effets sur les populations de pathogènes chez la volaille et d'autres animaux peuvent être globalement classés en deux catégories : les effets directs sur la population de pathogènes présente dans l'aliment lui-même et les effets indirects sur les pathogènes qui colonisent le tractus gastro-intestinal des animaux après ingestion de l'aliment traité (20, 21, 104). Ces deux catégories sont manifestement liées, car une réduction des pathogènes dans l'aliment devrait entraîner une réduction de la colonisation lorsque l'animal le consomme. Cependant, les propriétés antimicrobiennes d'un acide donné ajouté à une matrice alimentaire peuvent être influencées par plusieurs facteurs, tels que la composition de l'aliment et la forme sous laquelle l'acide est incorporé (21, 105).
Historiquement, l'utilisation de l'acide formique et d'autres acides apparentés a principalement visé le contrôle direct de Salmonella dans l'alimentation animale et avicole (21). Les résultats de ces études ont été synthétisés en détail dans plusieurs revues publiées à différentes périodes (18, 21, 26, 47, 104-106) ; par conséquent, seules quelques-unes des principales conclusions de ces études sont abordées dans la présente revue. Plusieurs études ont montré que l'activité antimicrobienne de l'acide formique dans les matrices alimentaires dépend de la dose et de la durée d'exposition à l'acide formique, de la teneur en eau de la matrice alimentaire et de la concentration bactérienne dans l'aliment et le tractus gastro-intestinal de l'animal (19, 21, 107-109). Le type de matrice alimentaire et la provenance des ingrédients sont également des facteurs influents. Ainsi, un certain nombre d'études ont montré que les niveaux de Salmonella et les toxines bactériennes isolées des sous-produits animaux peuvent différer de ceux isolés des sous-produits végétaux (39, 45, 58, 59, 110-112). Cependant, les différences de réponse aux acides, comme l'acide formique, peuvent être liées à des différences de survie des sérovars dans l'alimentation et à la température de transformation de celle-ci (19, 113, 114). Ces différences de réponse des sérovars au traitement acide peuvent également contribuer à la contamination des volailles par des aliments contaminés (113, 115), et des différences d'expression des gènes de virulence (116) peuvent également jouer un rôle. Les différences de tolérance à l'acidité peuvent, par conséquent, affecter la détection de Salmonella dans les milieux de culture si les acides présents dans l'alimentation ne sont pas suffisamment tamponnés (21, 105, 117-122). La granulométrie de l'aliment peut également influencer la biodisponibilité relative de l'acide formique dans le tractus gastro-intestinal (123).
Il est également essentiel d'optimiser l'activité antimicrobienne de l'acide formique ajouté aux aliments pour animaux. Des concentrations plus élevées de cet acide ont été suggérées pour les ingrédients fortement contaminés, avant le mélange, afin de minimiser les risques d'endommagement des équipements de l'usine et les problèmes d'appétibilité (105). Jones (51) a conclu que les salmonelles présentes dans les aliments avant le nettoyage chimique sont plus difficiles à contrôler que celles en contact avec les aliments après traitement chimique. Le traitement thermique des aliments lors de leur transformation à l'usine a été proposé comme mesure pour limiter la contamination par les salmonelles, mais son efficacité dépend de la composition des aliments, de la granulométrie et d'autres facteurs liés au processus de mouture (51). L'activité antimicrobienne des acides est également dépendante de la température ; des températures élevées en présence d'acides organiques peuvent avoir un effet inhibiteur synergique sur les salmonelles, comme observé dans des cultures liquides (124, 125). Plusieurs études sur des aliments contaminés par les salmonelles confirment l'hypothèse selon laquelle des températures élevées augmentent l'efficacité des acides dans la matrice alimentaire (106, 113, 126). Amado et al. (127) ont utilisé un plan d'expériences composite centré pour étudier l'interaction entre la température et l'acidité (acide formique ou lactique) sur 10 souches de Salmonella enterica et d'Escherichia coli isolées de divers aliments pour bovins et inoculées dans des granulés acidifiés. Ils ont conclu que la chaleur était le facteur prédominant influençant la réduction microbienne, de même que l'acidité et le type de souche bactérienne. L'effet synergique avec l'acide reste prédominant, ce qui permet d'utiliser des températures et des concentrations d'acide plus faibles. Cependant, ils ont également constaté que les effets synergiques n'étaient pas toujours observés avec l'acide formique, ce qui les a amenés à supposer que la volatilisation de l'acide formique à des températures plus élevées ou les effets tampon des composants de la matrice de l'aliment pouvaient être en cause.
Limiter la durée de conservation des aliments avant leur distribution aux animaux est un moyen de contrôler l'introduction d'agents pathogènes d'origine alimentaire dans leur organisme. Cependant, une fois que l'acide contenu dans les aliments a pénétré dans le tube digestif, il peut continuer à exercer son activité antimicrobienne. L'activité antimicrobienne des substances acides exogènes administrées dans le tube digestif peut dépendre de divers facteurs, notamment la concentration d'acide gastrique, la localisation de l'action dans le tube digestif, le pH et la teneur en oxygène de ce dernier, l'âge de l'animal et la composition relative de la population microbienne intestinale (qui dépend de la localisation dans le tube digestif et du stade de maturité de l'animal) (21, 24, 128-132). De plus, la population résidente de micro-organismes anaérobies du tube digestif (qui devient dominante dans la partie inférieure du tube digestif des animaux monogastriques à mesure qu'ils vieillissent) produit activement des acides organiques par fermentation, ce qui peut également avoir un effet antagoniste sur les agents pathogènes transitoires pénétrant dans le tube digestif (17, 19-21).
Une grande partie des premières recherches se sont concentrées sur l'utilisation d'acides organiques, notamment le formiate, pour limiter la présence de Salmonella dans le tractus gastro-intestinal des volailles, un sujet abordé en détail dans plusieurs revues (12, 20, 21). L'analyse conjointe de ces études permet de tirer plusieurs observations importantes. McHan et Shotts (133) ont rapporté que l'administration d'acide formique et propionique réduisait les concentrations de Salmonella Typhimurium dans le cæcum de poulets inoculés avec la bactérie et les ont quantifiées à 7, 14 et 21 jours. Cependant, Hume et al. (128), en analysant le propionate marqué au C-14, ont conclu qu'une très faible quantité de propionate ingéré par l'alimentation atteignait le cæcum. Il reste à déterminer si cela est également vrai pour l'acide formique. Toutefois, récemment, Bourassa et al. (134) ont rapporté que l'administration d'acide formique et propionique réduisait les niveaux de Salmonella Typhimurium dans le cæcum de poulets inoculés avec la bactérie, ces niveaux ayant été quantifiés à 7, 14 et 21 jours. (132) ont constaté que l'administration d'acide formique à raison de 4 g/t à des poulets de chair pendant les 6 semaines de croissance réduisait la concentration de S. Typhimurium dans le cæcum à un niveau inférieur au seuil de détection.
La présence d'acide formique dans l'alimentation peut avoir des effets sur d'autres parties du tube digestif des volailles. Al-Tarazi et Alshavabkeh (134) ont démontré qu'un mélange d'acide formique et d'acide propionique pouvait réduire la contamination par Salmonella pullorum (S. pullorum) dans le jabot et le cæcum. Thompson et Hinton (129) ont observé qu'un mélange commercial d'acide formique et d'acide propionique augmentait la concentration des deux acides dans le jabot et le gésier et était bactéricide contre Salmonella Enteritidis PT4 dans un modèle in vitro, dans des conditions d'élevage représentatives. Cette observation est corroborée par des données in vivo obtenues par Bird et al. (135), qui ont ajouté de l'acide formique à l'eau de boisson de poulets de chair pendant une période de jeûne simulée avant leur expédition, similaire au jeûne auquel ces poulets sont soumis avant leur transport vers un abattoir. L'ajout d'acide formique à l'eau de boisson a entraîné une réduction du nombre de S. Typhimurium dans le jabot et l'épididyme, ainsi qu'une diminution de la fréquence des jabots positifs à S. Typhimurium, mais pas du nombre d'épididymes positifs (135). La mise au point de systèmes d'administration capables de protéger les acides organiques pendant leur action dans le bas du tube digestif pourrait contribuer à améliorer l'efficacité du traitement. Par exemple, la microencapsulation de l'acide formique et son ajout à l'alimentation ont permis de réduire le nombre de Salmonella Enteritidis dans le contenu cæcal (136). Cependant, ces résultats peuvent varier selon l'espèce animale. Par exemple, Walia et al. (137) n'ont observé aucune réduction de Salmonella dans le cæcum ou les ganglions lymphatiques de porcs âgés de 28 jours nourris avec un mélange de capsules d'acide formique, d'acide citrique et d'huiles essentielles. De plus, bien que l'excrétion de Salmonella dans les fèces ait été réduite au 14e jour, elle ne l'était pas au 28e jour. Ils ont démontré que la transmission horizontale de Salmonella entre les porcs était ainsi prévenue.
Bien que les études sur l'acide formique comme agent antimicrobien en élevage se soient principalement concentrées sur les salmonelles d'origine alimentaire, certaines études ciblent également d'autres pathogènes gastro-intestinaux. Des études in vitro menées par Kovanda et al. (68) suggèrent que l'acide formique pourrait également être efficace contre d'autres pathogènes gastro-intestinaux d'origine alimentaire, notamment Escherichia coli et Campylobacter jejuni. Des études antérieures ont montré que les acides organiques (par exemple, l'acide lactique) et les mélanges commerciaux contenant de l'acide formique peuvent réduire les niveaux de Campylobacter chez les volailles (135, 138). Cependant, comme l'ont déjà souligné Beyer et al. (67), l'utilisation de l'acide formique comme agent antimicrobien contre Campylobacter doit être prudente. Cette observation est particulièrement problématique pour la supplémentation alimentaire chez les volailles, car l'acide formique est la principale source d'énergie respiratoire de C. jejuni. De plus, une partie de sa niche gastro-intestinale serait due à une alimentation croisée métabolique avec des produits de fermentation acide mixte produits par les bactéries gastro-intestinales, tels que le formiate (139). Cette hypothèse est fondée. Le formiate étant un chimioattractant pour C. jejuni, les mutants doubles présentant des défauts à la fois en formiate déshydrogénase et en hydrogénase présentent des taux de colonisation cæcale réduits chez les poulets de chair, comparativement aux souches sauvages de C. jejuni (140, 141). L'influence d'une supplémentation exogène en acide formique sur la colonisation du tractus gastro-intestinal par C. jejuni chez les poulets demeure incertaine. Les concentrations réelles de formiate dans le tractus gastro-intestinal peuvent être inférieures en raison du catabolisme du formiate par d'autres bactéries gastro-intestinales ou de son absorption dans la partie supérieure du tractus gastro-intestinal ; plusieurs facteurs peuvent donc influencer ce phénomène. De plus, le formiate est un produit de fermentation potentiel produit par certaines bactéries gastro-intestinales, ce qui peut affecter les concentrations totales de formiate dans le tractus gastro-intestinal. La quantification du formiate dans le contenu gastro-intestinal et l'identification des gènes de la formiate déshydrogénase par métagénomique pourraient éclairer certains aspects de l'écologie des micro-organismes producteurs de formiate.
Roth et al. (142) ont comparé les effets de l'administration d'enrofloxacine ou d'un mélange d'acides formique, acétique et propionique à des poulets de chair sur la prévalence d'Escherichia coli résistants aux antibiotiques. Le nombre total d'isolats d'E. coli et les isolats résistants aux antibiotiques ont été dénombrés dans des échantillons fécaux regroupés de poulets de chair âgés d'un jour et dans des échantillons de contenu cæcal de poulets de chair âgés de 14 et 38 jours. La résistance des isolats d'E. coli à l'ampicilline, au céfotaxime, à la ciprofloxacine, à la streptomycine, au sulfaméthoxazole et à la tétracycline a été testée selon les seuils de sensibilité préalablement établis pour chaque antibiotique. Après quantification et caractérisation des populations d'E. coli, ni l'enrofloxacine ni le mélange d'acides n'ont modifié le nombre total d'E. coli isolés du cæcum de poulets de chair âgés de 17 et 28 jours. Les oiseaux nourris avec un régime alimentaire supplémenté en enrofloxacine présentaient des taux accrus d'E. coli résistants à la ciprofloxacine, à la streptomycine, au sulfaméthoxazole et à la tétracycline, ainsi qu'une diminution des taux d'E. coli résistants au céfotaxime dans le cæcum. Les oiseaux nourris avec le mélange d'acides présentaient un nombre réduit d'E. coli résistants à l'ampicilline et à la tétracycline dans le cæcum, comparativement aux oiseaux témoins et à ceux supplémentés en enrofloxacine. Les oiseaux nourris avec le mélange d'acides présentaient également une réduction du nombre d'E. coli résistants à la ciprofloxacine et au sulfaméthoxazole dans le cæcum, comparativement aux oiseaux nourris avec de l'enrofloxacine. Le mécanisme par lequel les acides réduisent le nombre d'E. coli résistants aux antibiotiques sans réduire le nombre total d'E. coli reste encore mal compris. Cependant, les résultats de l'étude de Roth et al. concordent avec ceux obtenus dans le groupe enrofloxacine. (142) Ceci pourrait indiquer une dissémination réduite des gènes de résistance aux antibiotiques chez E. coli, tels que les inhibiteurs plasmidiques décrits par Cabezon et al. (143). Il serait intéressant de mener une analyse plus approfondie de la résistance aux antibiotiques plasmidique dans la population gastro-intestinale des volailles en présence d'additifs alimentaires comme l'acide formique, et d'affiner cette analyse en évaluant le résistome gastro-intestinal.
Le développement d'additifs alimentaires antimicrobiens optimaux contre les pathogènes devrait idéalement avoir un impact minimal sur la flore gastro-intestinale globale, en particulier sur les micro-organismes bénéfiques à l'hôte. Cependant, l'administration exogène d'acides organiques peut avoir des effets néfastes sur le microbiote gastro-intestinal résident et, dans une certaine mesure, annuler ses propriétés protectrices contre les pathogènes. Par exemple, Thompson et Hinton (129) ont observé une diminution des taux d'acide lactique dans le jabot de poules pondeuses nourries avec un mélange d'acides formique et propionique, suggérant que la présence de ces acides organiques exogènes dans le jabot entraînait une réduction des lactobacilles. Ces lactobacilles constituent une barrière contre Salmonella ; par conséquent, la perturbation de ce microbiote résident du jabot peut nuire à la réduction efficace de la colonisation du tractus gastro-intestinal par Salmonella (144). Açıkgöz et al. ont constaté que les effets sur le bas du tractus gastro-intestinal des volailles pourraient être moindres. (145) Aucune différence n'a été observée dans la flore intestinale totale ni dans le nombre d'Escherichia coli chez des poulets de chair âgés de 42 jours ayant consommé de l'eau acidifiée à l'acide formique. Les auteurs suggèrent que cela pourrait être dû au métabolisme du formiate dans la partie supérieure du tube digestif, comme cela a été observé par d'autres chercheurs avec des acides gras à chaîne courte (AGCC) administrés par voie exogène (128, 129).
La protection de l'acide formique par une forme d'encapsulation pourrait faciliter son accès au bas du tube digestif. (146) ont observé que l'acide formique microencapsulé augmentait significativement la teneur totale en acides gras à chaîne courte (AGCC) dans le cæcum des porcs, comparativement aux porcs nourris avec de l'acide formique non protégé. Ce résultat a conduit les auteurs à suggérer que l'acide formique pourrait atteindre efficacement le bas du tube digestif s'il est correctement protégé. Cependant, plusieurs autres paramètres, tels que les concentrations de formiate et de lactate, bien que supérieures à celles observées chez les porcs recevant un régime témoin, n'ont pas présenté de différence statistiquement significative par rapport à celles des porcs nourris avec un régime contenant du formiate non protégé. Bien que les porcs nourris avec de l'acide formique, protégé ou non, aient présenté une augmentation de près de trois fois de la concentration d'acide lactique, le nombre de lactobacilles n'a été modifié par aucun des deux traitements. Les différences pourraient être plus marquées pour d'autres micro-organismes producteurs d'acide lactique présents dans le cæcum (1) qui ne sont pas détectés par ces méthodes et/ou (2) dont l'activité métabolique est affectée, modifiant ainsi le profil de fermentation et incitant les lactobacilles résidents à produire davantage d'acide lactique.
Pour étudier plus précisément les effets des additifs alimentaires sur le tractus gastro-intestinal des animaux d'élevage, des méthodes d'identification microbienne à plus haute résolution sont nécessaires. Ces dernières années, le séquençage de nouvelle génération (SNG) du gène de l'ARN 16S a été utilisé pour identifier les taxons du microbiome et comparer la diversité des communautés microbiennes (147), ce qui a permis de mieux comprendre les interactions entre les additifs alimentaires et le microbiote gastro-intestinal des animaux de rente, tels que les volailles.
Plusieurs études ont utilisé le séquençage du microbiome pour évaluer la réponse du microbiome gastro-intestinal du poulet à une supplémentation en formiate. Oakley et al. (148) ont mené une étude sur des poulets de chair âgés de 42 jours, supplémentés avec différentes combinaisons d'acide formique, d'acide propionique et d'acides gras à chaîne moyenne dans leur eau de boisson ou leur alimentation. Les poulets immunisés ont été infectés par une souche de Salmonella typhimurium résistante à l'acide nalidixique, et leurs cæcums ont été prélevés à 0, 7, 21 et 42 jours. Les échantillons cæcaux ont été préparés pour un pyroséquençage 454, et les résultats ont été analysés en vue d'une classification et d'une comparaison de similarité. Globalement, les traitements n'ont pas affecté significativement le microbiome cæcal ni les niveaux de S. Typhimurium. Cependant, les taux de détection de Salmonella ont diminué avec l'âge des volailles, comme l'a confirmé l'analyse taxonomique du microbiome, et l'abondance relative des séquences de Salmonella a également diminué au fil du temps. Les auteurs notent que la diversité de la population microbienne cæcale augmente avec l'âge des poulets de chair, les changements les plus significatifs étant observés au niveau de la flore gastro-intestinale dans tous les groupes de traitement. Dans une étude récente, Hu et al. (149) ont comparé les effets de l'eau de boisson et d'une alimentation enrichie d'un mélange d'acides organiques (acide formique, acide acétique, acide propionique et formiate d'ammonium) et de virginiamycine sur le microbiome cæcal de poulets de chair prélevés à deux stades de développement (1 à 21 jours et 22 à 42 jours). Bien que certaines différences de diversité du microbiome cæcal aient été observées entre les groupes de traitement à 21 jours, aucune différence de diversité des α- ou β-bactéries n'a été détectée à 42 jours. Face à l'absence de différences à 42 jours, les auteurs ont émis l'hypothèse que le gain de croissance pourrait être dû à une mise en place plus précoce d'un microbiome d'une diversité optimale.
L'analyse du microbiome se concentrant uniquement sur la communauté microbienne cæcale peut ne pas refléter la localisation, au sein du tractus gastro-intestinal, de la plupart des effets des acides organiques alimentaires. Le microbiome de la partie supérieure du tractus gastro-intestinal des poulets de chair pourrait être plus sensible à ces effets, comme le suggèrent les résultats de Hume et al. (128). Ces auteurs ont démontré que la majeure partie du propionate exogène était absorbée dans la partie supérieure du tractus gastro-intestinal des volailles. Des études récentes sur la caractérisation des micro-organismes gastro-intestinaux corroborent également cette hypothèse. Nava et al. (150) ont démontré qu'une combinaison d'un mélange d'acides organiques [acide DL-2-hydroxy-4-(méthylthio)butyrique], d'acide formique et d'acide propionique (HFP) affectait le microbiote intestinal et augmentait la colonisation par Lactobacillus dans l'iléon des poulets. Plus récemment, Goodarzi Borojeni et al. (150) ont démontré qu'une combinaison d'un mélange d'acides organiques [acide DL-2-hydroxy-4-(méthylthio)butyrique], d'acide formique et d'acide propionique (HFP) affectait le microbiote intestinal et augmentait la colonisation par Lactobacillus dans l'iléon des poulets. (151) ont étudié l'administration à des poulets de chair d'un mélange d'acide formique et d'acide propionique à deux concentrations (0,75 % et 1,50 %) pendant 35 jours. À la fin de l'expérience, le jabot, l'estomac, les deux tiers distaux de l'iléon et le cæcum ont été prélevés et des échantillons ont été analysés par RT-PCR pour quantifier la flore gastro-intestinale et ses métabolites. En culture, la concentration d'acides organiques n'a pas affecté l'abondance de Lactobacillus ni de Bifidobacterium, mais a augmenté la population de Clostridium. Dans l'iléon, les seules modifications observées ont été une diminution de Lactobacillus et d'Enterobacter, tandis que dans le cæcum, ces flores sont restées inchangées (151). À la concentration la plus élevée de supplémentation en acides organiques, la concentration totale d'acide lactique (D et L) a diminué dans le jabot, la concentration des deux acides organiques a diminué dans le gésier et la concentration d'acides organiques était plus faible dans le cæcum. Aucune modification n'a été observée dans l'iléon. Concernant les acides gras à chaîne courte (AGCC), la seule modification observée dans le jabot et le gésier des volailles nourries aux acides organiques concernait le taux de propionate. Les volailles nourries avec la plus faible concentration d'acides organiques ont présenté une augmentation de près de dix fois du taux de propionate dans le jabot, tandis que celles nourries avec les deux concentrations d'acides organiques ont présenté une augmentation de huit et quinze fois du taux de propionate dans le gésier, respectivement. L'augmentation du taux d'acétate dans l'iléon était inférieure à deux fois. Globalement, ces données confirment l'hypothèse selon laquelle la plupart des effets de l'application exogène d'acides organiques se manifestent au niveau du rendement, tandis que les acides organiques ont des effets minimes sur la communauté microbienne du bas tube digestif, suggérant une possible altération des profils de fermentation de la flore résidente du haut tube digestif.
De toute évidence, une caractérisation plus approfondie du microbiome est nécessaire pour élucider pleinement les réponses microbiennes au formiate tout au long du tractus gastro-intestinal. Une analyse plus poussée de la taxonomie microbienne de compartiments gastro-intestinaux spécifiques, notamment les compartiments supérieurs comme le jabot, pourrait apporter un éclairage nouveau sur la sélection de certains groupes de micro-organismes. Leurs activités métaboliques et enzymatiques pourraient également déterminer s'ils entretiennent une relation antagoniste avec les pathogènes pénétrant dans le tractus gastro-intestinal. Il serait également intéressant de mener des analyses métagénomiques afin de déterminer si l'exposition à des additifs chimiques acides durant la vie des volailles favorise la sélection de bactéries résidentes plus « tolérantes à l'acidité », et si la présence et/ou l'activité métabolique de ces bactéries constitueraient une barrière supplémentaire à la colonisation par les pathogènes.
L'acide formique est utilisé depuis de nombreuses années comme additif chimique dans l'alimentation animale et comme acidifiant pour l'ensilage. L'une de ses principales applications réside dans son action antimicrobienne, qui permet de limiter le nombre d'agents pathogènes présents dans l'alimentation et leur colonisation ultérieure du tractus gastro-intestinal des volailles. Des études in vitro ont démontré que l'acide formique est un agent antimicrobien relativement efficace contre Salmonella et d'autres pathogènes. Cependant, son utilisation dans les matrices alimentaires peut être limitée par la teneur élevée en matières organiques des ingrédients et leur potentiel de tampon. L'acide formique semble exercer un effet antagoniste sur Salmonella et d'autres pathogènes lorsqu'il est ingéré via l'alimentation ou l'eau de boisson. Toutefois, cet antagonisme se manifeste principalement dans la partie supérieure du tractus gastro-intestinal, car les concentrations d'acide formique peuvent être réduites dans la partie inférieure, comme c'est le cas pour l'acide propionique. Le concept de protection de l'acide formique par encapsulation offre une approche potentielle pour acheminer une plus grande quantité d'acide vers la partie inférieure du tractus gastro-intestinal. De plus, des études ont montré qu'un mélange d'acides organiques est plus efficace pour améliorer les performances des volailles que l'administration d'un seul acide (152). Les bactéries Campylobacter présentes dans le tube digestif peuvent réagir différemment au formiate, car elles peuvent l'utiliser comme donneur d'électrons et le formiate constitue leur principale source d'énergie. On ignore si une augmentation de la concentration de formiate dans le tube digestif serait bénéfique à Campylobacter, et cela pourrait ne pas se produire en fonction des autres bactéries intestinales capables d'utiliser le formiate comme substrat.
Des études complémentaires sont nécessaires pour examiner les effets de l'acide formique gastro-intestinal sur les micro-organismes résidents non pathogènes. Nous privilégions le ciblage sélectif des pathogènes sans perturber les membres bénéfiques du microbiote gastro-intestinal. Cependant, cela requiert une analyse plus approfondie de la séquence microbienne de ces communautés microbiennes résidentes. Bien que certaines études aient été publiées sur le microbiote cæcal des volailles traitées à l'acide formique, une attention accrue doit être portée à la communauté microbienne du tractus gastro-intestinal supérieur. L'identification des micro-organismes et la comparaison des similarités entre les communautés microbiennes gastro-intestinales en présence ou en absence d'acide formique pourraient ne pas suffire à décrire la situation dans son ensemble. Des analyses supplémentaires, notamment en métabolomique et en métagénomique, sont nécessaires pour caractériser les différences fonctionnelles entre des groupes de composition similaire. Cette caractérisation est essentielle pour établir la relation entre la communauté microbienne gastro-intestinale et les réponses des volailles aux améliorateurs à base d'acide formique. La combinaison de plusieurs approches pour une caractérisation plus précise de la fonction gastro-intestinale devrait permettre le développement de stratégies de supplémentation en acides organiques plus efficaces et, à terme, une meilleure prédiction de la santé et des performances optimales des volailles, tout en limitant les risques pour la sécurité alimentaire.
SR a rédigé cette synthèse avec l'aide de DD et KR. Tous les auteurs ont apporté une contribution substantielle au travail présenté dans cette synthèse.
Les auteurs déclarent que cette étude a bénéficié d'un financement de la société Anitox Corporation pour sa rédaction et sa publication. Les financeurs n'ont exercé aucune influence sur les opinions et conclusions exprimées dans cet article ni sur la décision de le publier.
Les autres auteurs déclarent que la recherche a été menée en l'absence de toute relation commerciale ou financière pouvant être interprétée comme un conflit d'intérêts potentiel.
Le Dr DD tient à remercier l'École doctorale de l'Université de l'Arkansas pour son soutien, notamment par le biais d'une bourse d'excellence en enseignement, ainsi que le Programme de biologie cellulaire et moléculaire et le Département des sciences de l'alimentation de l'Université de l'Arkansas pour leur soutien continu. Les auteurs remercient également Anitox pour son aide précieuse lors de la rédaction de cette synthèse.
1. Dibner JJ, Richards JD. Utilisation des antibiotiques comme facteurs de croissance en agriculture : historique et mécanismes d’action. Poultry Science (2005) 84 : 634-43. doi : 10.1093/ps/84.4.634
2. Jones FT, Rick SC. Historique du développement et de la surveillance des antimicrobiens dans l'alimentation des volailles. Poultry Science (2003) 82 : 613-7. doi : 10.1093/ps/82.4.613
3. Broom LJ. Théorie de la subinhibition des promoteurs de croissance antibiotiques. Poultry Science (2017) 96 : 3104-5. doi : 10.3382/ps/pex114
4. Sorum H, L'Abe-Lund TM. Résistance aux antibiotiques chez les bactéries d'origine alimentaire : conséquences des perturbations des réseaux génétiques bactériens mondiaux. International Journal of Food Microbiology (2002) 78 : 43-56. doi : 10.1016/S0168-1605(02)00241-6
5. Van Immerseel F, Cauwaerts K, Devriese LA, Heesebroek F, Ducatel R. Additifs alimentaires pour le contrôle de Salmonella dans l'alimentation animale. World Journal of Poultry Science (2002) 58 : 501-513. doi : 10.1079/WPS20020036
6. Angulo FJ, Baker NL, Olsen SJ, Anderson A, Barrett TJ. Utilisation des antimicrobiens en agriculture : maîtriser la transmission de la résistance aux antimicrobiens à l’homme. Seminars in Pediatric Infectious Diseases (2004) 15 : 78-85. doi : 10.1053/j.spid.2004.01.010
7. Lekshmi M, Ammini P, Kumar S, Varela MF. Environnements de production alimentaire et évolution de la résistance aux antimicrobiens chez les pathogènes humains d'origine animale. Microbiology (2017) 5:11. doi: 10.3390/microorganisms5010011
8. Lourenço JM, Seidel DS, Callaway TR. Chapitre 9 : Antibiotiques et fonction intestinale : historique et état actuel. Dans : Ricke SC, éd. Améliorer la santé intestinale des volailles. Cambridge : Burley Dodd (2020). Pages 189–204. DOI : 10.19103/AS2019.0059.10
9. Rick SC. N°8 : Hygiène des aliments pour animaux. Dans : Dewulf J, van Immerzeel F, éd. Biosécurité en production animale et en médecine vétérinaire. Louvain : ACCO (2017). Pages 144 à 76.